All'inizio, il Cavaliere arriva a Dirtmouth, una tranquilla cittadina che si trova appena sopra i resti del regno di Hallownest. Avventurandosi tra le rovine, il Cavaliere scopre che Hallownest era un tempo un regno fiorente che è caduto dopo essere stato invaso dall'"Infezione", una malattia soprannaturale che può infettare chiunque abbia il libero arbitrio. L'infezione conferisce ai suoi sudditi una forza maggiore, ma al costo della loro civiltà, causando follia e morte. Il sovrano di Hallownest, il Re Pallido, aveva già tentato di rinchiudere l'infezione nel Tempio dell'Uovo Nero. Nonostante i sigilli magici del tempio, la malattia riuscì a fuggire e Hallownest cadde in rovina. La missione del Cavaliere consiste nel trovare e uccidere tre insetti chiamati Sognatori, che fungono da sigilli viventi alla porta del tempio. Una volta rimossi i sigilli, il Cavaliere potrà affrontare la fonte dell'infezione. Questa missione porta il Cavaliere a scontrarsi con Hornet, un guerriero che mette alla prova la sua abilità in diverse battaglie. Attraverso il dialogo con i personaggi non giocanti, le immagini ambientali e gli scritti sparsi per Hallownest, il Cavaliere apprende le origini dell'infezione. Nell'antichità, una tribù di falene che viveva ad Hallownest venerava la Radianza, un essere primordiale in grado di controllare le menti degli altri insetti. Quando il Re Pallido arrivò ad Hallownest da lontano, usò i suoi poteri per dare sapienza e conoscenza alle creature del regno. Le falene si unirono presto agli altri insetti di Hallownest nell'adorazione del Re Pallido, prosciugando il potere della Radianza che venne lentamente dimenticata. Sotto l'avviso del Re Pallido, il culto della Radiosità continuò, permettendole di rimanere in vita all'interno del Regno del Sogno.[8] Hallownest prosperò fino a quando la Radiosità iniziò ad apparire nei sogni dei suoi abitanti, avvelenando le loro menti con l'infezione. Nel tentativo di contenere la minaccia, il Re Pallido utilizzò un antico potere chiamato Vuoto per creare i Vasi, creature in grado di intrappolare l'infezione all'interno del proprio corpo. Essendo fatti di Vuoto, i Vascelli sono considerati privi di libero arbitrio, il che consente loro di non essere infettati poiché non possono sognare. Il Re Pallido scelse un Vaso noto come Cavaliere Cavo per intrappolare la Radianza, lasciando gli altri rinchiusi in una fossa chiamata Abisso. Dopo che il Cavaliere Cavo fu rinchiuso nel Tempio dell'Uovo Nero, la Radiosità persistette all'interno del Vessillo, indebolendo i sigilli del tempio e permettendo all'infezione di fuggire. Nel corso del gioco, è implicito che il Cavaliere fosse un Vessel che è riuscito a fuggire dall'Abisso. Sconfiggono gradualmente i Sognatori e i loro guardiani, rimuovendo i sigilli della porta. All'interno, incontrano e combattono con il Cavaliere Cavo infetto. A seconda delle azioni del giocatore, si possono ottenere diversi finali. Tra questi, il Cavaliere sconfigge il Cavaliere Cavo infetto e prende il suo posto contenendo la Radianza, sconfigge il Cavaliere Cavo con l'assistenza di Hornet o utilizza l'oggetto Cuore del Vuoto per combattere e sconfiggere direttamente la Radianza all'interno del Regno del Sogno.