Zu Beginn kommt der Ritter in Dirtmouth an, einer ruhigen Stadt, die direkt über den Überresten des Königreichs Hallownest liegt. Als der Ritter die Ruinen durchstreift, erfährt er, dass Hallownest einst ein blühendes Königreich war, das unterging, nachdem es von der "Infektion" befallen wurde, einer übernatürlichen Krankheit, die jeden infizieren kann, der einen freien Willen hat. Die Infektion verleiht ihren Untertanen erhöhte Stärke, aber auf Kosten ihrer Zivilisation, was zu Wahnsinn und Untod führt. Der Herrscher von Hallownest, der Bleiche König, hatte zuvor versucht, die Infektion im Tempel des Schwarzen Eies einzuschließen. Trotz der magischen Siegel des Tempels gelang es der Krankheit zu entkommen, und Hallownest verfiel dem Untergang. Die Aufgabe des Ritters besteht darin, drei Käfer, die so genannten Träumer, zu finden und zu töten, die als lebende Siegel an der Tür des Tempels fungieren. Sobald die Siegel entfernt worden sind, kann der Ritter die Quelle der Infektion finden. Diese Aufgabe bringt den Ritter in Konflikt mit Hornet, einem Krieger, der seine Kampffähigkeiten in mehreren Kämpfen auf die Probe stellt. Durch Dialoge mit Nicht-Spieler-Charakteren, Umgebungsbilder und Schriften, die in Hallownest verstreut sind, erfährt der Ritter die Ursprünge der Infektion. In alten Zeiten verehrte ein Mottenstamm, der in Hallownest lebte, die Radiance, ein ursprüngliches Wesen, das den Geist anderer Käfer kontrollieren konnte. Als der Bleiche König aus der Ferne nach Hallownest kam, nutzte er seine Kräfte, um den Kreaturen des Reiches Verstand und Wissen zu geben. Die Motten schlossen sich bald den anderen Käfern von Hallownest an und verehrten den Bleichen König, der die Kraft der Strahlenden langsam in Vergessenheit geraten ließ. Unter den Augen des Bleichkönigs wurde die Strahlkraft weiterhin verehrt, so dass sie im Traumreich am Leben blieb[8]. Hallownest blühte auf, bis die Radiance in den Träumen der Menschen auftauchte und ihren Geist mit der Infektion vergiftete. Um die Bedrohung einzudämmen, nutzte der Bleiche König eine uralte Macht namens Leere, um die Gefäße zu erschaffen - Kreaturen, die die Infektion in ihrem eigenen Körper einfangen konnten. Da die Gefäße aus Void bestehen, wird davon ausgegangen, dass sie keinen freien Willen haben, so dass sie nicht infiziert werden können, da sie nicht träumen können. Der Bleiche König wählte ein Gefäß namens Hohler Ritter, um die Strahlung einzufangen, und ließ die anderen in einer Grube namens Abyss eingesperrt. Nachdem der Hohle Ritter im Tempel des Schwarzen Eies eingeschlossen war, blieb die Ausstrahlung im Gefäß, schwächte die Siegel des Tempels und erlaubte der Infektion zu entkommen. Im Laufe des Spiels wird angedeutet, dass der Ritter ein Gefäß war, dem es gelang, dem Abyss zu entkommen. Sie besiegen nach und nach die Träumer und ihre Wächter und entfernen die Siegel an der Tür. Drinnen treffen sie auf den infizierten Hollow Knight und kämpfen mit ihm. Je nach den Handlungen des Spielers können mehrere Enden erreicht werden. Diese Enden beinhalten, dass der Ritter den infizierten hohlen Ritter besiegt und seinen Platz einnimmt, indem er die Radiance enthält, dass er den hohlen Ritter mit Hornets Hilfe besiegt oder dass er den Gegenstand "Void Heart" benutzt, um die Radiance direkt im Traumreich zu bekämpfen und zu besiegen.